היחידה הראשונה שנשאה את הכותרת "פולקלור" באוניברסיטה העברית נוסדה בשנת 1970 על ידי פרופ' דב נוי, שלימד במסגרת החוג לספרות עברית גישות פולקלוריסטיות בחקר המדרש והתלמוד משנת 1955. היחידה שכנה במכון למדעי היהדות בבניין מייזר בקמפוס בגבעת רם, בקצה המסדרון של קומה ב, ליד המדרגות, ודלת זכוכית חצצה בינה לבין היחידות האחרות. לצד יחידת ההוראה הוקם המרכז לחקר הפולקלור. נוי, טיפח במקביל לפעילותו באוניברסיטה את תחום הפולקלור בישראל על-ידי הקמת רשת של אספני סיפורים פזורה על פני כל הארץ שהיתה נפגשת מדי שנה עם תלמידי האוניברסיטה העברית. לאורך השנים עשרות חוקרות וחוקרים צעירים עם תארי דוקטור בפולקלור ו/או בספרות עממית מהאוניברסיטה העברית השתלבו במערכות החינוך בנטלם משרות בפיקוח, ניהול, חיבור ספרי לימוד, הוראה במכללות ההוראה, כאוצרי אוספים ומוזיאונים, הקמה וניהול של מרכזי תרבות אתניים וקהילתיים בקרב אזרחי ישראל היהודים והערבים, בהביאם לחברה רגישויות תרבותיות ומנעד ידע ייחודי ומומחיות בגיוון תרבותי, אתני ומעמדי.
במחצית שנות התשעים, ביוזמתה של פרופ' גלית חזן-רוקם ובעידודם של ראשי האוניברסיטה והפקולטה, הפכה החטיבה לפולקלור לתכנית מעניקה תואר ראשון שבה נכתבו עבודות לתואר שני במסגרת תכניות אישיות וכמובן עבודות דוקטור, שמהוות את עמוד השדרה של התחום, ואשר בזכותם הפכה התכנית לבית היוצר ולמקור הנביעה של לימודי הפולקלור ברחבי הארץ. אף בדור שאחרי תלמידי נוי, רוב החוקרים והמורים שהחלו את מסלול ההוראה שלהם באוניברסיטאות בארץ היו מבית המדרש הירושלמי.
המרכז לחקר הפולקלור של המכון למדעי היהדות ע"ש מנדל השוכן כיום בבניין רבין, מהווה כר פעולה למורי התכנית, לתלמידי המ"א והדוקטור, כמו גם לעמיתי מחקר מהארץ ומחו"ל הפונים אליו ומביאים עמם את תקציבי מחקרם כדי ליהנות ממשאבי כוח האדם והאוספים של המרכז: אוסף גלויות היודאיקה ע"ש יוסף ומרגיט הופמן; מפעל חקר הפתגמים בישראל; מפעל תיעוד מגזרות הנייר היהודיות; ארכיון היהודי הנודד של יום-טוב לוינסקי אוסף ההומור הארץ-ישראלי של יעקב צדקוני, ספריית רפאל פטאי; וחלקים מספרייתו ומארכיונו הפרטי של דב נוי .
חוקרי פולקלור מזמנים עצמם לעיתים קרובות לסיטואציות מחקר והוראה בעלת זיקה לתחומים אחרים כגון ספרות, אמנות, מחשבת ישראל ואנתרופולוגיה, אבל במידה גוברת גם היסטוריה, פילוסופיה ותקשורת. כיום התכנית לחקר פולקלור ותרבות עממית מתקיימת כתכנית מלאה ללימודים מתקדמים (לימודי מוסמך ודקטורט) בבית הספר לאמנויות, בהדגשה על היבטיי הביצוע והאתנוגרפיה המשותפים לפולקלור לאמנות, למוסיקולוגיה ולתיאטרון. בנוסף החל משנת הלימודים תשע"ז תיפתח חטיבה בלימודי פולקלור ותרבות עממית לבוגר במסגרת לימודים משלימים.